Kontynuacja dystopijnej opowieści o obywatelach teokratycznego państwa Gilead, którego rządzący odebrali kobietom prawo do stanowienia o sobie, a osoby sprzeciwiające się temu porządkowi wysyłali na szubienicę. Trzeci sezon skupia się na losach June, którą widzowie dwóch poprzednich serii poznali jako podręczną komendanta Waterforda. Po rezygnacji z możliwości ucieczki do bezpiecznej Kanady kobieta, ponownie trafia do Republiki. Tym razem jednak postanawia wziąć udział w powstaniu przeciwko bezwzględnej władzy i jej reprezentantów. Zaskakujące wydarzenia zmuszą do działania wszystkich bohaterów. Między innymi Serenę Joy, żonę Waterforda, rozdartą z powodu rozstania z Nichole i coraz bardziej wątpiącą w słuszność zasad panujących w Gileadzie.Emily przyznaje się do swoich zbrodniczych czynów, jednak nie żałuje niczego, co pozwoliło jej uciec z Gilead. Między nią i Moirą nawiązuje się nić sympatii. W Waszyngtonie Waterfordowie zaczynają ponownie się do siebie zbliżać. June udaje się namówić Eleanor Lawrence, by towarzyszyła jej w podróży do szkoły Hannah. Okazuje się jednak, że wizyta jest niemożliwa.